在经历了伏地魔的复活和塞德里克・迪戈里的死亡后，哈利・波特在德思礼家度过了一个充满孤立与挫败感的夏天。他在小惠金区遭到摄魂怪的袭击，被迫使用守护神咒自卫，因而面临被霍格沃茨开除的听证会。在阿不思・邓布利多的帮助下，哈利被判无罪，但魔法部部长康奈利・福吉出于对权力的恐惧，坚决否认伏地魔的回归，并开始了一场针对哈利和邓布利多的系统性抹黑运动。 哈利被护送至凤凰社的总部——格里莫广场12号，与他的教父小天狼星・布莱克重聚。回到霍格沃茨后，哈利发现魔法部已经安插了其高级副部长多洛雷斯・乌姆里奇担任新的黑魔法防御术教授。乌姆里奇拒绝教授任何实用的防御魔法，并以高级调查官的身份，通过一系列教育令逐步掌控了学校，对学生和教师进行高压统治。 为了反抗乌姆里奇并为即将到来的战斗做准备，哈利、罗恩・韦斯莱和赫敏・格兰杰秘密组织了“邓布利多军”（简称 D.A.），在有求必应屋中由哈利亲自教授成员们实用的防御咒语。与此同时，哈利与伏地魔之间的精神链接变得愈发频繁和清晰，他时常在梦中看到伏地魔的行动，这促使邓布利多命令西弗勒斯・斯内普教导哈利大脑封闭术，但课程因两人之间的敌意而彻底失败。 在邓布利多军被玛丽埃塔・艾克莫背叛后，邓布利多为保护哈利而承担了全部责任，并主动离开了霍格沃茨，乌姆里奇随即接任校长。故事在哈利看到小天狼星在神秘事务司受折磨的幻象时达到高潮。哈利与五名D.A.成员（罗恩、赫敏、金妮・韦斯莱、纳威・隆巴顿和卢娜・洛夫古德）闯入魔法部营救小天狼星，却发现这是一个由伏地魔设下的陷阱，目的是引诱哈利去取一个关于他们两人的预言球。 食死徒与D.A.成员在神秘事务司展开激战，随后凤凰社成员及时赶到支援。在混战中，小天狼星・布莱克被他的堂姐贝拉特里克斯・莱斯特兰奇杀死。邓布利多随即赶到，与伏地魔展开了一场惊心动魄的决斗。伏地魔在逃离前短暂地附身于哈利，但被哈利内心因失去教父而产生的巨大悲痛与爱所驱逐。魔法部部长福吉亲眼目睹了伏地魔，这使得巫师界再也无法否认黑暗君主已经归来的事实。 最后，邓布利多向哈利完整地揭示了那个预言的内容：他们两人之中，必有一人会死在另一人手上，因为“两个人不能都活着”。
哈利・波特与凤凰社是整个系列的转折点。它标志着第二次巫师战争的全面爆发，迫使整个巫师社会正视伏地魔回归的残酷现实。预言的揭示为哈利与伏地魔的最终对决奠定了宿命论的基础。此外，重要角色小天狼星・布莱克的死亡是哈利成长过程中最沉重的打击之一，象征着他童年时代的彻底终结，并迫使他以更成熟的心态去面对未来的斗争。