故事始于《死亡圣器》的尾声，即 国王十字车站 的 九又四分之三站台。哈利・波特 和 金妮・韦斯莱 的次子——阿不思・西弗勒斯・波特 即将前往 霍格沃茨 开始他的第一个学年。阿不思对自己可能被分入 斯莱特林 学院感到焦虑，并为活在父亲的盛名之下而备受压力。在 霍格沃茨特快列车 上，他结识了 德拉科・马尔福 的儿子 斯科皮・马尔福，两人迅速成为挚友。 与众人的期望相反，阿不思被分入了 斯莱特林，他在学校的生活并不顺利，与父亲哈利的关系也日益紧张。与此同时，魔法部查获了一个非法的、功能更强大的 时间转换器。阿莫斯・迪戈里 前来请求哈利使用它回到过去，以拯救在 三强争霸赛 中被杀的儿子 塞德里克・迪戈里。哈利拒绝了他，但这段对话被阿不思和阿莫斯的侄女——黛尔菲 (Delphini) 偷听到。 为了证明自己，阿不思与斯科皮决定偷走 时间转换器，回到 1994年 去阻止塞德里克获胜，从而让他免于死亡。然而，他们的干预引发了一系列灾难性的后果，创造出了数个可怕的平行时空：一个时空中，罗恩・韦斯莱 和 赫敏・格兰杰 未能结婚，乌姆里奇 成了校长；另一个更黑暗的时空中，伏地魔 赢得了 第二次巫师战争，哈利战死，整个世界陷入黑暗。 最终，阿不思和斯科皮发现黛尔菲的真实身份是 伏地魔 和 贝拉特里克斯・莱斯特兰奇 的女儿。她的真正目的是利用 时间转换器 回到 1981年 的 戈德里克山谷，阻止 伏地魔 杀死婴儿时期的哈利，以确保她父亲的统治能够实现。在意识到自己被利用后，阿不思和斯科皮向他们的父辈——哈利、罗恩、赫敏、金妮和德拉科——求救。两代人最终联手，在不改变核心历史的前提下，于 1981年 成功击败了黛尔菲，并亲眼见证了 詹姆・波特 和 莉莉・波特 被害的悲剧时刻。经此一役，哈利与阿不思达成了深刻的和解。
哈利・波特与被诅咒的孩子 被官方宣传为 “哈利・波特的第八个故事”。尽管故事大纲由 J.K. 罗琳 参与创作，但剧本本身由杰克・索恩执笔。因此，其正典地位在爱好者中存在广泛争议。